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fecha de publicación31.07.2016
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Resultados y discusión
Selección del modelo estadístico para el análisis de los datos
El análisis de las variables SA, IE, TL y FI se basó en un modelo de análisis de varianza de datos longitudinales (tablas 2, 3 y 4). El mejor modelo fue el de simetría compuesta con varianzas homogéneas (SC) (tabla 2). En general, para las variables evaluadas, los criterios (AIC y BIC) fueron mínimos para éste modelo, excepto para la variable TL en la cual el modelo SE presentó el menor valor para el criterio AIC (tabla 2). El modelo SC se utilizó para la inferencia estadística principalmente para analizar la significancia de la interacción Clon x Tiempo (tabla 3 y figuras 1A-D).
El modelo seleccionado en éste estudio para analizar la variación temporal del SALB en condiciones de inoculación controlada difiere del utilizado por Rivano et al. (2010) quienes reportaron un modelo autorregresivo de primer orden con varianzas heterogéneas (AR1H) para la evaluación mensual de la susceptibilidad al SALB en condiciones de campo en Ecuador. En ambos estudios, los criterios AIC y BIC fueron los más importantes en la elección del modelo.
Tabla 2. Criterios para la elección del modelo de análisis de datos longitudinales para la evaluación en el tiempo (días) del SALB (Microcyclus ulei) en los clones de caucho FX 3864 y FX 4098 en condiciones de inoculación controlada.



Tabla 3. Análisis de la varianza basado en el modelo de simetría compuesta con varianzas uniformes (SC)


Reacción del FX 3864 y FX 4098 a Microcyclus ulei
M. ulei generó síntomas cloróticos (SA, TL, FI) del SALB en ambos clones de caucho (FX 3864 y FX 4098) (tabla 4), los cuales se observaron a los 4 días después de la inoculación (período de incubación) (figuras 1A-C). Los signos de la enfermedad (IE= 3) se manifestaron a los 8 días en el clon FX 3864 y a los 12 días en el clon FX 4098 (período de latencia) (figura 1D). El clon FX 3864 presentó la mayor susceptibilidad a M. ulei con las mayores notas de severidad de la enfermedad (fabla 4) y una esporulación alta, heterogénea sobre la cara inferior de los foliolos (IE= 4) registrada a partir del día 16 después de la inoculación (figura 1D). Luego del día 12 después de la inoculación, en general se observaron a través del tiempo mínimas diferencias en los valores medios de las cuatro variables analizadas (tabla 4 y figuras 1A-D).
Tabla 4. Medias para cuatro componentes fisiológicos asociados a la reacción a Microcyclus ulei de dos clones de caucho (Hevea brasiliensis) evaluados a través del tiempo, en condiciones de inoculación controlada.

El período de incubación observado en este estudio para los clones FX 3864 y FX 4098 fue de 4 días para ambos clones, muy similar a los reportes de Chee (1976) (5 días), Junqueira et al. (1990) (2,6 a 5 días) y García et al. (1999) (4,5 días). Según Hashim et al. (1978) los foliolos con mayor edad (12 - 20 días) son menos receptivos a la infección por M. ulei, por lo que en materiales susceptibles como resistentes, los síntomas se presenta en un mayor tiempo (10 – 25 días después de la inoculación). Lo anterior, podría explicar por qué clones que han demostrado resistencia parcial a M. ulei como el FX 4098 (Junqueira et al., 1990, Mattos et al., 2003, Sterling et al. 2010a, b), en este estudio presentó lesiones cloróticas antes de los 5 días, igual a lo observado en el clon más susceptible, el FX 3864.

En relación con el período de latencia, Junqueira et al. (1988) observaron signos de M. ulei en el clon FX 3864 con un rango de 6,5 a 11 días después de la inoculación, mientras que en el clon FX 4098 fue de 8 a 10 días. Hashim et al. (1978) observaron signos del patógeno a los 9 días. García et al. (1999), registraron un período de latencia de 7 días en el clon FX 4098. En este estudio el período de latencia para FX 4098 (12 días) fue superior a lo reportado por dichos autores, lo que indica una menor virulencia del aislamiento CVI2 en el clon FX 4098. Sin embargo, según Mattos et al. (2003), la reacción (resistente o susceptible) a M. ulei del clon FX 4098 puede variar según la virulencia del aislamiento probado.

Por otro lado, el período de latencia para el clon FX 3864 (8 días) estuvo dentro del rango observado por Hashim et al. (1978) lo que confirma la susceptibilidad de éste clon a M. ulei. García et al. (1999), afirman que la esporulación en foliolos jóvenes susceptibles en general, se manifiesta entre los 5 y los 8 días posteriores a la inoculación, similar a lo observado en este estudio para el clon FX 3864 (8 días) (figura 1D).

Según las tabla 3 y 4, se encontraron diferencias significativas entre los dos clones de caucho y entre los días después de la inoculación para las cuatro variables del SALB. La prueba de hipótesis con el modelo SC resultó significativa para la interacción Clon x Tiempo en las variables SA, IE y TL (tabla 3). La significancia observada en este estudio por efecto del genotipo también ha sido reportada en condiciones de inoculación controlada por autores como Junqueira et al. (1990), García et al. (1999), Mattos et al. (2003), Le Guen et al. (2008) y Sterling et al. (2010b, 2011). En relación con el efecto del tiempo, la mayoría de estos estudios han analizado la reacción a M. ulei en lecturas iniciales (períodos de incubación y latencia) y finales de la enfermedad (severidad, esporulación conidial, diámetro de lesión, frecuencia de infección, entre otros) entre los 12 y 17 días después de la inoculación.

Análisis de la interacción Clon x Tiempo
El análisis de la interacción Clon x Tiempo para las cuatro variables estudiadas se presenta en las figura 1A-D. En este sentido, se encontró que el valor medio de SA (severidad de ataque) fue de 2,48 el cual osciló entre 1,00 (ataque bajo) para el clon FX 4098 en el día 4 después de la inoculación y 3,60 (ataque alto a muy alto) en el clon FX 3864 a partir del día 16 después de la inoculación (figura 1A).
Aquí Figura 1
A lo largo del tiempo, el valor medio de SA en el clon FX 3864 fue significativamente superior a lo observado en el clon FX 4098 (p < 0,05). La SA en el clon más susceptible (FX 3864) se estabilizó a partir del día 12 después de la inoculación, mientras que en el clon FX 4098 ocurrió a partir del día 8 en donde se observó una severidad media máxima constante (SA= 2,00) (figura 1A).
Los mayores tamaños de lesión (TL) se presentaron en el clon FX 3864, las cuales oscilaron entre 1,16 mm y 2,24 mm a los 4 y 20 días después de la inoculación, respectivamente (figura 1B). Entre el día 16 y 20 se observó un incremento significativo (p < 0,05) de TL en el clon FX 3864contrario a lo registrado en el clon FX 4098. El mayor tamaño de lesión (1,26 mm) en el clon FX 4098 se observó en el día 20 después de la inoculación.
En relación con la frecuencia de infección (FI), en ambos clones se observó un incremento significativo en el número de lesiones hasta el día 12 (6.6 lesiones/ 8 cm2 en FX 4098 y 17.2 lesiones/ 8 cm2 en FX 3864), en adelante FI no presentó una variación significativa en el tiempo (figura 1C), dado el desarrollo fenológico de los foliolos (estadio C) que impide que el inóculo presente reinfecte (Lieberei, 2007). Aunque la interacción Clon x Tiempo no resultó significativa para FI (tabla 3), la prueba LSD de Fisher mostró diferencias debido al efecto significativo exhibido por los efectos principales (Clon y Tiempo) (ambos, p < 0,01) (tablas 3 y 4). Lo anterior significa que aunque el FI medio observado en cada clon no fue influenciado por el tiempo transcurrido entre la inoculación y el avance de la enfermedad (se observó el mismo patrón de incremento), si se evidenció a lo largo del tiempo una mayor susceptibilidad en el clon FX 3864 en relación con el clon FX 4098 (figura 1C).
En relación con los signos del SALB, se observó una esporulación conidial débil (IE > 2) en el clon FX 4098 en el día 8 y en el clon FX 3864 en el día 12 posteriores a la inoculación. La máxima IE (≥ 4) (esporulación alta) en el clon FX 3864 se presentó a partir del día 16 y hasta el día 20 después de la inoculación (figura 1D). La mayor producción de esporas (IE= 3) en el clon FX 4098 se registró en los días 16 y 20 posteriores a la inoculación.
En general, se observó para este estudio que un aumento en TL conllevó a una mayor severidad (SA) y esporulación (IE) de la enfermedad, aunque la frecuencia de infección (FI) no fuese importante en algunos días posteriores a la inoculación. Esta aseveración es similar a lo afirmado por Hashim y Pereira (1989) quienes reportaron mayores severidades del SALB en clones que habían desarrollado lesiones de mayores tamaños y menos abundantes por unidad de superficie foliar.
Los resultados de ésta investigación para SA y FI en ambos clones coincide con García et al. (1999); se observan mayores notas de éstas variables (mayor susceptibilidad) en el clon FX 3864 y por tanto una mayor resistencia en el clon FX 4098. Sin embargo, las notas medias máximas observadas por García et al. (1999) para ambos clones fueron inferiores (SA= 0,8 y FI= 5 para FX 4098 y SA= 1,3 y FI= 15 para FX 3864) a lo observado en este estudio. La mayor susceptibilidad observada en el clon FX 3864 también ha sido reportada en condiciones de campo por diferentes autores (Mattos et al., 2005; Sterling et al., 2009, 2010c; Rivano et al., 2010; Cardoso et al., 2014).
En este estudio, las variables IE y TL se observaron con medias significativamente diferentes en ambos clones (Tabla 2). Sin embargo, García et al. (1999) no evidenciaron diferencias para IE y TL entre los clones FX 3864 y FX 4098. Al respecto, Junqueira et al. (1988, 1990) afirman que la reacción a M. ulei del clon FX 4098 difiere de los observado en el clon FX 3864, ya que el menor tamaño de lesiones (0,5 a 2,2 mm) y la menor esporulación se observaron en el clon FX 4098.
Hashim y Pereira (1989), Mattos et al. (2003), Le Guen et al. (2008) y Sterling et al. (2010a, b) reportaron que el clon FX 4098 posee una menor esporulación conidial producida por M. ulei en condiciones de inoculación controlada, lo cual es similar a lo encontrado en el presente estudio (figura 1D). García et al. (1999) reportaron que el clon FX 4098 y FX 3864 presentan para el aislamiento FTP25 de M. ulei los componentes más desfavorables para el desarrollo del hongo. Lo anterior coincide para el clon FX 4098 pero difiere para el clon FX 3864 dado que éste material fue el más susceptible en la presente investigación.
En general, en el presente estudio la mayor resistencia al SALB en el clon FX 4098 también ha sido registrada en campo por García et al. (2004), Sterling et al. (2009, 2010c, 2012, 2013). No obstante, Rivano et al. (2010) en condiciones de campo, observaron en el clon FX 4098 una alta severidad de ataque en hojas jóvenes y maduras y una alta esporulación (mayor a 4) durante el período de mayor precipitación.

Variación de las correlaciones entre variables
Se observaron bajas correlaciones, no significativas (r ≤ 0,45; gl= 9; p > 0,05), en el día 12 después de la inoculación entre IE y las tres variables restantes (figura 2). Cabe mencionar además que las bajas correlaciones que se analizaron entre IE y las variables SA y FI en el día 12 también se evidenciaron en el día 4 después de la inoculación. La correlación más baja (r = 0,44) se presentó entre IE y FI en el día 4 después de la inoculación. Altas correlaciones significativas (r ≥ 0,84; gl=9; p < 0.01) se encontraron entre SA y las variables TL y FI en todos los puntos del tiempo de progreso de la enfermedad. Lo mismo ocurrió entre TL y FI (r ≥ 0,81). En general, los coeficientes de correlación se hicieron mayores con el tiempo, es decir, que a lo largo de todo el proceso infeccioso, aumentó la inter-dependencia entre las variables que explican la intensidad de los síntomas y signos del SALB.
Aquí Figura 2
El comportamiento atípico evidenciado entre IE y SA especialmente en el día 12 después de la inoculación (figura 2) se puede atribuir al hecho que entre los días 8 y 12, la severidad y la esporulación fueron constantes en los clones FX 4098 y FX 3864, respectivamente (figura 1A) contrario a lo observado en los demás intervalos de tiempo en los que ambas variables se incrementaron significativamente.
Por otro lado, la relación atípica entre la esporulación y las variables TL y FI en el día 12 después de la inoculación, podría explicarse en los valores constantes de IE en el clon FX 3864 entre los días 8 y 12, diferente a lo observado en las variables TL y FI, las cuales se incrementaron significativamente a través del tiempo (figuras 1 B - D).
Las bajas correlaciones observadas en éste estudio en el día 12 entre IE y las variables SA y TL, difieren de Sterling et al. (2010b) quienes encontraron para el mismo período de evaluación una importante correlación entre la esporulación y la severidad del SALB (r = 0,76). Sterling et al. (2011) en condiciones de campo también reportaron una alta correlación entre el ataque y la esporulación (r = 0,87) de M. ulei en genotipos élite regionales de caucho en la Amazonia colombiana. Con excepción de las correlaciones observadas entre IE y SA en los días 4 y 12 (figura 2), en los demás días del progreso del SALB, la severidad de ataque y la esporulación conidial de M. ulei se correlacionaron positivamente (r ≥ 0,90), similar a los reportes de los autores antes mencionados.

Hashim y Almeida (1987), Hashim y Pereira (1989) y García et al. (1999) reportaron la mayor correlación entre el diámetro de lesión y la intensidad de esporulación, resultados que difieren de lo reportado en éste estudio para IE y TL en el día 12 después de la inoculación (r = 0,47). Sin embargo, los reportes de estos autores coinciden con el presente estudio en los demás días del progreso del SALB, con coeficientes de correlación altos (r ≥ 0,81).
En la presente investigación las altas correlaciones observadas a lo largo del tiempo entre TL y FI difieren de García et al. (1999) quienes no encontraron correlación entre el tamaño de lesión y la frecuencia de infección. Sin embargo, las correlaciones entre la severidad del SALB y la producción de esporas, y también entre producción de esporas y el tamaño de lesión, fueron similares a las observadas en éste estudio. Adicionalmente en ésta investigación entre los días 12 y 20 después de la inoculación se evidenciaron correlaciones altas y uniformes entre TL y FI. Lo anterior indicaría que el desarrollo de la enfermedad a partir del día 12 avanzó con tamaños y frecuencias de lesiones con un patrón de crecimiento uniforme hasta el final del seguimiento.

Conclusiones
El análisis de la variación temporal de los principales componentes fisiológicos asociados a la reacción de los clones de H. brasiliensis FX 3864 y FX 4098 a M. ulei, permite concluir que en condiciones controladas, la intensidad y la frecuencia de los síntomas así como el grado de esporulación producidos por M. ulei cambian significativamente a través del tiempo y esta variación está influenciada a su vez por el nivel de susceptibilidad a M. ulei presentado por cada clon. Se observa además que la variación temporal de los síntomas y signos del SALB en los clones FX 3864 y FX 4098, afecta significativamente el grado de inter-correlación entre las variables de ataque y esporulación conidial especialmente entre los días 8 y 12 posteriores a la inoculación. Este estudio es el primer reporte en el que se analiza desde un enfoque multi-temporal los cambios de los principales componentes fisiológicos asociados a la reacción de los clones FX 3864 y FX 4098 a M. ulei en condiciones de inoculación controlada durante la fase infecciosa de la enfermedad.
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